背景設定在未來,世界的產業文明達致巔峰後,經歷一場稱為「火之七日」的戰爭而毀於一旦。
世界被一種由菌類和巨型昆蟲構成,名叫腐海的新生態體系所掩蓋,僅存的人類生活在小面積土地上,在面對巨型昆蟲和會釋放瘴氣的腐海森林包圍威脅下積極求存。
風之谷 ,一個靠海的小王國因為在海風的庇護下,不被腐海森林的孢子侵入而得以保持原貌。小王國的公主—娜烏西卡,一位善良慈和聰明及勇敢的 16 歲女孩,擅於駕馭滑翔翼,能知道風及御風,還具備和王蟲溝通的能力。
當載著千年前火之七日戰爭中,毀滅大地一切的生化武器「巨神兵」之多魯美奇亞運輸機不幸墜毀於風之谷之後,風之谷和娜烏西卡捲入了爭奪巨神兵的戰爭旋渦中。
第二日,當眾人清理昨日墜機事件的同時,多魯美奇亞軍隊在第四公主庫夏娜的指揮下,一架柯貝特戰艦及四架貨機迅速入谷,不花一兵一卒及佔領了風之谷,風之谷基爾王遇害。
之後更為了填補國內,更帶走了谷內物資,只留下巨神兵在堡內,並將巨神兵復活工作交給了參謀克羅托瓦。 隔天,娜烏西卡、米特以及其他三名人質隨著庫夏娜前往培吉特,途中不幸被培吉特炮艇發現,砲艇駕駛者阿斯貝魯立刻攻擊多魯美奇亞機隊,除了柯貝特戰艦及風之谷貨機之外,其他四架貨機皆中彈墜毀,只有娜烏西卡、米特及庫夏娜逃出生天並帶著風之谷貨機離開空戰現場。
最後,娜烏西卡掉落腐海,到達腐海的底部,發現了腐海的秘密。腐海把污染的大地淨化,過程中會產生有毒的瘴氣。被淨化後的地底有著乾淨的空氣和水源,而王蟲則是守護腐海的生物。
故事的尾聲當培吉特餘黨拿小王蟲來誘使王蟲群攻擊風之谷,企圖從多魯美奇亞人手中奪回巨神兵之際,娜烏西卡解救了小王蟲,以身為盾來制止王蟲群的憤怒衝擊而犧牲。
冷靜下來的王蟲群以特殊能力救活娜烏西卡。在晨陽中,娜烏西卡站立在王蟲們的觸鬚所構成的金色草原上快樂地舞動,印證了古老的傳說--藍衣人在金色的草原帶來了希望。